在激戰中，第三代使用“忍術·瓦片手里劍”攻擊大蛇丸，但輕易被大蛇丸躲過，對方立即反擊、以“潛影蛇手”襲擊他；不過這只是他的“土替身”。第三代之后以“土遁·土流大河”、“土遁·土龍彈”及“火遁·火龍彈”襲擊大蛇丸，但大蛇丸不是泛泛之輩，雖然不敢再輕視第三代，但亦揚言自己不過這么簡單被解決。大蛇丸要求第三代認真決戰來做個了斷，第三代亦“應邀”脫去火影制服，顯露其忍者戰裝。不過，就在第三代使用“手里劍影分身之術”之時，大蛇丸以穢土轉生的形式將初代火影與第二代火影復活，他們的意志被完全抹殺，被迫參加戰斗，二人無法發揮原本的實力。在戰斗過程中，初代火影與二代火影一同奔向日斬，與日斬展開體術攻擊，但被日斬擊開，之后，日斬使用“火遁·火龍炎彈”從口中吐出火焰向兄弟二人撲面而來，面對火遁的攻勢，第二代火影使用水遁·水陣壁從口中猛烈噴出如海浪一般的水之墻，抵擋住日斬的火遁攻擊！緊接著，第二代火影雙手合十后，使用水遁·水沖波在一瞬間憑空召喚出猶如龍卷風般快速旋轉上升的水，之后水猶如瀑布一般擴散并向下沖擊日斬，日斬則使用土遁·土流壁筑成巨巖阻擋洪水；但就在從巖石返歸城樓之際，先后被初代火影拳打腳踢后被二代火影強行拖入水中，在掙脫下才逃回土壁上面。二代火影使用水遁·水斷波射出多支水柱擊潰土壁，日斬再度落在城樓之上。此時初代火影使用木遁秘術·樹界降誕從地上快速生長出多棵樹木，樹木連根拔起，在一瞬間制造出一片森林，并且樹枝牢牢的捆綁住日斬的雙手與雙腳。日斬無法解開樹枝的纏繞，于是以“通靈”召喚出通靈獸“猿猴王”猿魔，并令其化為“金鋼如意棒”斬斷纏繞著的樹枝。得到通靈獸“猿猴王”猿魔的協助，日斬使用其化成的“金鋼如意棒”作為武器，跟大蛇丸從口中拿出的“草薙之劍·空之太刀”對戰，雙方打得一度不分勝負。但隨即初代與第二代紛紛來犯，他沒法同時對戰三人，只好在初代及二代肢體上留下引爆符，直接被大蛇丸踢飛。大蛇丸一度走近被打到城樓面上的第三代，稱對其表示失望，第三代亦一度因為想起童年的大蛇丸而流淚起來。但不久日斬重拾戰意，以敏捷的身手攻擊大蛇丸，猿魔亦從如意棒中把手伸出、企圖勒死大蛇丸。大蛇丸及時化為泥濘躲避猿魔的攻擊，并向日斬展示自己臉皮底下的第二真面目--就是利用“不死轉生”、而成功侵占肉體的年輕女忍者面孔。大蛇丸表示這只是他第二次轉生的容器，而下一個目標就是擁有寫輪眼的宇智波佐助。日斬引爆初代及第二代身上的引爆符，以順利阻止兩者的攻擊，然而他們“穢土轉生”的肉體可立即修補過來。修復身軀后的兩名火影，即對愛徒繼續攻擊。初代使用木遁術欲再抓擊日斬，但幸虧猿魔化成“金鋼牢壁”及時保護他。初代亦使用“幻術·黑暗行之術”，將日斬封鎖在黑暗環境當中，并對日斬展開攻擊。

　　由于此時的日斬年邁體衰，實力已不如全盛時期這么厲害，因此，日斬只好使用禁術尸鬼封盡，隨后，日斬使用兩個影分身將初代火影和二代火影封印，由自己的本體封印大蛇丸，但由于在封印過程中，日斬不幸被大蛇丸操縱草錐劍從背后插入，迫使日斬無力將大蛇丸的靈魂抽出，因此日斬決定利用死神將大蛇丸雙手廢掉，使大蛇丸永遠不能結印以使用忍術。在第四次忍界大戰中，大蛇丸獲取漩渦一族收納堂的死神面具，切開腹部釋放了被死神吞掉的靈魂，恢復了雙手，利用佐助體內的四個白絕分身作為活體祭品，以穢土轉生的形式復活了歷代火影，期間日斬向佐助講述了他所知道的有關宇智波鼬、宇智波一族和木葉村的一切，在講述完一切之后，佐助決定守護木葉，于是日斬與其他三位火影一同趕赴前線戰斗。日斬奔赴戰場后，與其他三位火影聯合發動四赤陽陣封住十尾；而此時的十尾釋放出一顆尾獸玉，企圖破壞結界，三代火影已提高警惕做好準備，成功防御了十尾的尾獸玉攻擊，使十尾自食苦果。隨后日斬自豪的笑了，看到鳴人佐助小櫻三人，讓日斬想起了自己的弟子大蛇丸、自來也、綱手，隨后，日斬宣稱，新時代來臨了，讓鳴人佐助小櫻盡管沖。此時帶土使用六道十尾柩印將十尾吸收在自己的體內，形成球體狀，緊接著球體破碎。帶土成功變成十尾人柱力，打破了柱間的明神門，利用背后紅色的火焰形成的手扯碎了四赤陽陣。隨后日斬觀賞了第二代火影大人發明的互乘起爆符，因為日斬清楚二代火影大人這招的威力，所以告誡水門快跑。

　　為了分析帶土的出招和能力，日斬使用大型手里劍影分身獨自一人對抗十尾人柱力模式的宇智波帶土，不幸被帶土使用陰陽遁球體擊碎上半身，后自行恢復。此時的帶土已經發動無限月讀，神樹的根莖瘋狂地生長亂竄，所到之處忍者聯軍的查克拉都被吸走，在千鈞一發之際，日斬使用如意金箍棒打斷神樹分裂體的樹根，救出險些被十尾吸盡查克拉的鳴人。隨后日斬通過第二代火影的飛雷神術來到忍者聯軍的戰場。日斬與大蛇丸聯手對抗神樹分裂體，師徒二人先利用大蛇丸潛影蛇手纏繞住神樹分裂體，之后日斬使用金箍棒將神樹打斷。經過眾人不懈的努力，十尾人柱力帶土終于被擊敗了。之后，日斬與忍者聯軍聯手對抗使用木人之術的阿飛，在緊要關頭，日斬使用五遁大連彈術抵消了阿飛的攻擊，保護了忍者聯軍。在宇智波斑發動無限月讀后，由于是穢土轉生之軀的猿飛日斬和其他三位火影并沒有受到影響。日斬原本打算用手扯斷包裹著中了無限月讀人們的樹藤，然而卻沒有一個人醒來，而且很快又有新的樹藤纏了上來。隨后日斬察覺到鳴人他們戰斗的地方有異樣決定與其他三位火影一同前往查看。為弄清斑的死因，第二代火影打算利用斑的下半身使用穢土轉生，以此逼問斑當前的戰況，但因活祭品的問題而被初代火影否定，隨后四位火影嘗試別的辦法，當初代火影觸摸到失敗的斑的下半身時，六道仙人留下的查克拉出現，四位火影見到了六道仙人。在大筒木輝夜被封印后，與六道仙人以及其他16位已逝去的五影們共同使出通靈之術，將第七班、九只尾獸以及瀕死狀態的宇智波斑從始球空間轉移回忍者世界。之后由六道仙人解除穢土轉生，靈魂回歸凈土。

　　而水門自童年時代便立志當上火影。漩渦玖辛奈原本不太看好他，認為他過于陰柔。但在她被云忍擄走時，水門是唯一一位注意到玖辛奈利用紅頭發留下追蹤線索的人，并從三位云忍手中救了她，并夸贊她的紅頭發很漂亮，完美地上演了一出“英雄救美”。玖辛奈對他的態度從此改變，并愛上了他，也愛上了她自己的紅發。第三次忍界大戰中，水門遇到了云隱村AB組合——即將繼任雷影之位的第三代雷影之子·艾，以及其義弟八尾人柱力·奇拉比。水門與兩人展開激烈交戰，在戰斗中水門對奇拉比的實力大加贊賞，并且看穿了比所擁有的“珍貴之物”，以此對艾進行開導，但艾并沒有理解水門所說之話的含義，戰斗以雙方平手結束。

　　此后，木葉因前所未有的戰力缺失，所以令當時還是上忍的波風水門以及旗木卡卡西、野原琳、宇智波帶土去炸毀敵方補給要道——神無毗橋。當時12歲的卡卡西當日晉升上忍，水門將帶有飛雷神標記的苦無送給卡卡西。身為上忍的卡卡西帶領琳和帶土自成一隊，在遭遇敵人之時率先發動攻擊，但因為沒意識到“千鳥”的缺陷而陷入危機，此時水門以飛雷神之術迅速斬殺敵軍的上忍，在救下卡卡西之后前往正面戰場。后卡卡西遇險，水門以苦無上的標記救下卡卡西，并得知了帶土的死訊。之后，與卡卡西和琳一起摧毀了神無毗橋并且結束了第三次忍界大戰，從此名揚忍界。第三次忍界大戰結束后，在木葉做出讓步的前提下，木葉與巖忍村簽訂了和約。為了對在戰爭中犧牲的木葉忍者負責，同時迫于木葉高層的壓力，第三代火影主動辭去了火影之位。憑借在第三次忍界大戰中出色的表現和強大的實力，在征得火之國大名的一致同意之后，水門順利成為了火之國木葉忍者村的第四代火影。

　　在鳴人出生當天，水門喜極而泣。但就在此時，一個戴著面具的神秘男子突然現身，殺死除水門一家外所有在場人員，并挾持了鳴人來威脅水門。“面具男”的目的是控制玖辛奈體內的九尾襲擊木葉。雖然水門救下了鳴人，但“面具男”劫走了玖辛奈并打開封印放出了九尾，九尾在“面具男”操縱下對木葉大肆破壞。水門及時救下了玖辛奈，在安置好鳴人和玖辛奈之后便前去迎戰九尾，在用時空結界成功轉移九尾的尾獸玉后，“面具男”突然從背后偷襲，水門用飛雷神之術脫身。隨后二人展開對決。水門懷疑“面具男”可能是當年與初代火影交戰過的宇智波斑，而且是個極其危險的人物，必須阻止他。在經過兩個回合的交手后，水門分析出對手忍術的弱點并制定出克敵之策，使用飛雷神二段并以螺旋丸重創“面具男”，并在“面具男”身上留下了飛雷神術式。隨后水門使用契約封印解除了“面具男”對九尾的控制，“面具男”受傷逃走。此時九尾仍然襲擊木葉，水門以飛雷神之術將自己和九尾帶離木葉村，同時將玖辛奈和鳴人帶至現場。水門認為“面具男”將來一定會給忍界帶來腥風血雨，為了阻止他，水門決定讓鳴人成為九尾人柱力。水門將九尾的陰屬性查克拉以尸鬼封盡和自己一同封印在死神體內，陽屬性查克拉則以八卦封印封印到剛出生的鳴人體內，同時把自己和玖辛奈殘余的查克拉一同封印入鳴人體內。在對鳴人留下最后的遺言后，水門和玖辛奈便雙雙去世。