和宇智波的長期戰爭讓扉間清楚地了解寫輪眼的本質，因此對宇智波一族一直心存提防。哥哥柱間過于天真，宇智波斑的危險性，在這二人之間調整平衡，保護忍村，將忍村建設鞏固強大，就是扉間的職責所在了。

　　在篩選首任火影之時，柱間原本打算讓斑來當火影，但卻遭到弟弟扉間的極大反對，之后扉間為哥哥柱間講述了寫輪眼的本質。不斷提醒柱間不要過于天真：無論如何，火影大位一定會是民選，而普遍民意是推舉柱間為火影。宇智波作為最后投降千手的宗族，在木葉的勢力也是無法和千手相比；即便是宇智波一族也沒多少人信任宇智波斑。

　　實際上宇智波斑早已被木葉所有的族群孤立了起來。除了柱間支持斑做火影，其余木葉隱村所有族群的村民都支持柱間來做火影。兄弟二人這一番話被宇智波斑聽到，一片“木葉”也被斑丟棄在窗口.....就這樣，柱間成為了火之國木葉隱村的初代火影，弟弟扉間成為了柱間的左膀右臂。為防止柱間過于天真、對人總是過于寬容造成一些對村子不利的事，因此，火影的大權掌握在弟弟扉間的手中。柱間在位期間，扉間和他是完美搭檔，他們之間的組合，一個擁有絕對的實力和美好的暢想，一個擁有將其實現的頭腦。

　　在初步建立五大國之后，為解決討論尾獸分配問題，柱間邀請各國四影參與史上前所未有的“第一次五影大會”，期間由弟弟扉間擔任柱間的護衛。在會議中柱間聽從弟弟扉間以金錢換尾獸的提議，將九個尾獸平均分配給五大國，因此，使五影締結了忍界第一份和平協議，在這片土地上第一次實現了全面和平。

　　但這份和平是有期限的，那就是柱間的壽命，一旦柱間死去，各國沒有了顧忌，第一次忍界大戰也就爆發了。扉間的做法顯示出政治外交的才能，他將理想主義與現實主義完美調合。首先，扉間如柱間一般心存大愛，道德高尚，公正無私，深得眾人的信任與愛戴；其次，扉間又有著最冷醒睿智的理智與頭腦，能夠看清現實，擬定切合實際的方針計劃。

　　扉間一生進行了無數禁忌的研究，他不僅接連發明出飛雷神、影分身與穢土轉生等高等忍術，還研究出了宇智波一族寫輪眼是因為失去愛的痛苦導致大腦分泌特殊查克拉造成的癥狀的科學原理。他在開發多重影分身之術時，考慮到此術消耗查克拉太過激烈，沒有龐大查克拉量的人使用此術就會傷及到自身甚至危及生命。于是扉間將其列為禁術并封印在卷軸里。由于戰爭傷亡無數迫使村子人口變少，為了增強國力，扉間用無數別國忍者作為實驗對象，開發出能夠復活死者的忍術穢土轉生以及互乘起爆符，主要是將穢土身軀的死者身上布滿起爆符，使其猶如人體炸彈一樣攻擊對手。雖然遭到柱間的反對，但當時正處于戰亂年代，因此柱間沒有阻止扉間，但是在創立木葉隱村后，柱間就禁止扉間再使用這個忍術了，隨著時間的流逝，由第二代火影扉間所發明的禁術塞滿了整個木葉藏書室。在終結谷大戰之后，宇智波斑敗在了哥哥柱間的手下，斑的尸體對于各國忍者而言就是一座寶庫，一心研究寫輪眼之謎的扉間并沒有處理掉斑的尸體，而是將斑的尸體藏到了木葉的深山，開啟萬花筒寫輪眼的深入研究。然而斑算準了即便敗在千手的手下，扉間也不會處理掉自己的尸體，于是他在臨死前將伊邪那岐設在了右眼中，以右眼為代價改寫現實得意復活，并將影分身裝成尸體，然后悄無聲息的離開了木葉的深山。

　　若干年后，隨著哥哥柱間的去世，導致先前五大國之間簽訂的和平協議逐漸瓦解。其余四國的初代影也都更換成了第二代影。各國四影在得到柱間去世的消息后全都將苗頭對準木葉。他們趁木葉村群龍無首之際，爭先恐后的組織大量忍者入侵木葉。此時柱間的弟弟扉間繼任火影之位，挺身而出保護著村子與居民。他施展穢土轉生召喚大量死者對抗四國的入侵，并使用飛雷神術以「忍界第一神速忍者」的名號令其余四國忍者聞風喪膽。最終千手扉間帶領木葉戰勝四國，威懾忍界，處于劣勢的四國紛紛逃跑回到了各自的村子。在此之后，忍界征戰不休的局面逐漸消失。各國四影在吸取失敗的教訓后，紛紛效仿第二代火影的政治手腕，建立了各自的忍者學校與忍村體制。扉間用實力為忍界再度迎來了和平發展期，而各國四影也在這期間全方面的效仿木葉。在任期間，扉間傾其全力建設村子的根基，他將哥哥建立的木葉小苗養育成大樹，由扉間的努力，使千手一族在村子里的發言權更高了。為解決內憂外患扉間展現了高超的政治手腕，設立直屬火影的暗部鞏固領導核心的權威；成立木葉警務部隊，主要職務均由宇智波一族的人擔任；這既是表達對宇智波的信任，同時也可以觀察宇智波的一舉一動。自此之后，宇智波一族在木葉的名望、權利達到頂峰。對外方面，扉間設立暗部。由火影直接指揮，加強中央集權。是當時五大國當中首個特務組織。同時為了保障意志的傳承，建立了木葉忍者學校。現今很多優秀忍者皆出自該校。扉間的以上做法，被其他各國忍村爭相效仿，對忍界產生了深遠的影響。

　　為了鞏固領導核心的權威，扉間建立了暗部，暗部的成員都是扉間從村子里篩選出的優秀忍者，主要進行保護火影和預防外敵侵入木葉的工作，有時還負責偵察敵情和暗殺等任務，其成員行動時都戴著模仿動物的白色面具，任務性質及其他一切資料均保密。暗部由火影直屬，部隊底下設多個分隊，由分隊長統一傳達命令和領導執行任務。

　　在第二代火影的時代，千手扉間培養出以“虎”、“爆”、“牛”為代表的大量暗部成員。為了防止下一個斑出現，千手扉間決定整合與引導宇智波的力量，他將警務部與監獄建在一起，讓宇智波一族負責維護村子的治安，使宇智波一族為村子做貢獻。然而二代在創立木葉警務部后，一部分繼承斑意志的宇智波族人企圖造反，扉間派出以“虎”、“爆”、“牛”為代表的大量暗部成員將造反鬧事的人逮捕，并令暗部成員監視宇智波族人。

　　在第二代火影的時代，千手扉間培養出不少像宇智波鏡那樣，愿意跳出家族的局限，為村子嘔心瀝血的宇智波族人。扉間的本意并非隔離宇智波，而是為各家族考慮，也就是無論哪個家族，只要是可能威脅到村子的，扉間都會留意，僅此而已。但后人誤解二代的本意，他們認為二代很討厭宇智波。

　　為了保護忍者的孩子們不用再上戰場，以及確保教育穩定性和人才培養效率，第二代火影扉間建立了木葉忍者學校，讓他們能體會到學習以及玩耍的感覺，并且成長到可以品嘗美酒滋味的年齡。在第二代火影的時代，扉間培育了猿飛日斬、志村團藏、宇智波鏡、秋道取風、水戶門炎、轉寢小春、古介等38名畢業生。而扉間的這些學生也是木葉當時最核心的一批人。平時執行任務時扉間讓學生們以兩人為一組的形式組成搭檔一起行動。數十年過后，扉間的六個學生也一個個逐漸長大成青年，與此同時，扉間也年已花甲進入了老年時期。然而數年后，四國在增強國力后又一次掀起了戰爭，這一次，戰爭轉入局部式戰斗，增強國力后的雷之國云隱村孤注一擲，投入千余忍者向木葉發動侵襲。第二代火影扉間帶領著村中的精英忍者一起阻止云忍的入侵，守護著忍村，為木葉帶來了勝利。使云隱以戰敗為結果收場。

　　事后，云隱村內部產生了分裂，第二代雷影想停戰與木葉和談，但金角銀角這對任性的兄弟卻不甘心以慘敗收場，他們希望繼續維持戰亂狀態，因此，在雷影與火影的結盟儀式上，金角銀角掀起政變，二人以六道忍具和九尾查克拉的力量兇殘的殺死了自己的老大第二代雷影，同時也讓第二代火影受到了瀕臨死亡的重傷。

　　緊接著，扉間帶領部下突出重圍，金角銀角乘勝追擊，為了保存木葉的幼苗，扉間決定留下斷后。不過，即便是在這種危急關頭，心思縝密的扉間仍為選擇正確的繼承人而暗中考驗著部下，最后團藏因膽怯而遲疑，而猿飛日斬表現出能為了村子舍棄性命的決心，據此，扉間將「火影之位」托付給了日斬。之后第二代火影扉間獨自一人抵擋能夠自如操縱六道仙人的五大忍具、擁有九尾查克拉的金角銀角。經過一場大戰，第二代火影千手扉間為掩護部下撤退力竭而犧牲，金角銀角也死傷慘重。

　　在木葉毀滅行動中，扉間與哥哥柱間一同被大蛇丸以穢土轉生的形式復活，他們的意志被完全抹殺，被迫參加戰斗，二人無法發揮原本的實力。在戰斗過程中，扉間使用水遁忍術與猿飛日斬展開激烈的戰斗，由于兩人是穢土身軀擁有不死身，所以只能用封印術，或用武力禁錮他們的動作，于是三代火影使用尸鬼封盡將兩位火影的靈魂和大蛇丸的雙手一同封印，自己也因此犧牲。

　　在第四次忍界大戰中，大蛇丸獲取漩渦一族收納堂的死神面具，切開腹部釋放了被死神吞掉的靈魂，恢復了雙手，利用佐助體內的四個白絕分身作為活體祭品，以穢土轉生的形式復活了歷代火影，期間扉間發動怪力爆發出強大的空氣流與藍色的查克拉恐嚇佐助、重吾、水月、大蛇丸，連墻壁都被擊碎。之后扉間本想解除穢土轉生的控制，但大蛇丸通過柱間細胞加強操控，使扉間無法擺脫。期間為佐助講述了宇智波的本質，雖然穢土之身的扉間未能完全展現全盛時期的實力，但仍能夠隔空將墻壁擊碎，其實力強大由此可見。扉間奔赴戰場后，與其他三位火影聯合發動四赤陽陣封住十尾；而此時的十尾釋放出一顆尾獸玉，企圖破壞結界，二代火影扉間清楚這招的底細，所以并不擔心結界被尾獸玉打破，而是冷靜的說聲我瞧瞧。之后十尾自食苦果了尾獸玉。隨后扉間自豪的笑了，因為與二代火影扉間生前對戰的宇智波忍者相比，二代火影從沒見過這樣強力的加具土命，因此，二代火影分析出這是用比例幾乎完全相同的查克拉混合而成的忍術，就算長年的搭檔也很難做到。此時帶土已被斑的查克拉操控，初代火影與二代火影因需維持結界來不及趕到帶土那邊，于是兄弟二人打算靠分身前去阻止斑操控帶土使用輪回轉世術，然而在維持四赤陽陣的情況下分身的數量會嚴重減少，因此使扉間只分出了兩個影分身，二代火影意識到自己的力量竟會被被削弱到這種程度，但為了阻止斑就算數量少也只能上了，隨后扉間的兩個影分身奔向斑來到來到斑的面前。

　　而此時，四代使用三叉式苦無砍傷帶土，斑的輪回天生發動也因此失敗，二代火影分析出四代這是事先就在帶土身上做了標記。此時帶土使用六道十尾柩印將十尾吸收在自己的體內，形成球體狀，緊接著球體破碎。帶土成功變成十尾人柱力，打破了柱間的明神門，利用背后紅色的火焰形成的手扯碎了四赤陽陣，由于之間扉間集中在本體的力量太多了，所以站在斑面前的兩個影分身也因此而消失。