緊接著，扉間帶領部下突出重圍，金角銀角乘勝追擊，為了保存木葉的幼苗，扉間決定留下斷后。不過，即便是在這種危急關頭，心思縝密的扉間仍為選擇正確的繼承人而暗中考驗著部下，最后團藏因膽怯而遲疑，而猿飛日斬表現出能為了村子舍棄性命的決心，據此，扉間將「火影之位」托付給了日斬。之后第二代火影扉間獨自一人抵擋能夠自如操縱六道仙人的五大忍具、擁有九尾查克拉的金角銀角。經過一場大戰，第二代火影千手扉間為掩護部下撤退力竭而犧牲，金角銀角也死傷慘重。在第二代火影逝去后，日斬與團藏兩人相輔相成，讓木葉村再度成為了最強忍村。若干年后猿飛日斬繼任火影之位，此時的日斬下巴已經長出了胡須，他以火影的身份守護著村子和國家，深深繼承了第二代火影的意志。日斬在繼位火影后任命團藏為火影輔佐，讓水戶門炎與轉寢小春兩人擔任木葉隱村的高層顧問，負責村子中大事的決策，管理木葉政務的機構。日斬是一位深愛著村子、保護居民們的偉大忍者，指導能力出眾，被譽為忍術教授。他提出的方案也被納入忍術學校的課程中。完善了忍者學校的教育體制，使村子走向太平盛世，可說是象征著木葉忍者村的人。第三次忍界大戰結束后，在木葉做出讓步的前提下，木葉與巖忍村簽訂了和約。為了對在戰爭中犧牲的木葉忍者負責，同時迫于木葉高層的壓力，第三代火影主動辭去了火影之位。隨后將火影之位交給自來也的徒弟波風水門。不久后，村里從下忍到中忍甚至連暗部的上忍都陸續下落不明，日斬收到了大蛇丸形跡可疑的情報，于是帶領著暗部精英成員前往禁術基地圍攻大蛇丸，日斬本想殺他，但最后于心不忍，于是讓大蛇丸逃走了。在九尾襲村事件中，第三代火影帶領村子中的精英忍者們企圖阻止九尾，一度將九尾逼出村外，但最終親眼目睹而無法阻止第四代以生命來封印尾獸的結局，其妻猿飛琵琶湖也在看護分娩階段的漩渦玖辛奈的期間，死于襲擊者面具男的手上。盡管四代火影成功擊退了九尾，但為此付出的犧牲實在太大，緊接著木葉高層與村中的忍者們一起討論著選擇合適的火影繼承人，奈良鹿久提出由水門的后一代忍者繼位，但轉寢小春認為他們的經驗還不足以領導眾人，此時猿飛日斬挺身而出，自愿擔此重任，隨后得到了木葉高層水戶門炎、轉寢小春等眾人的支持。猿飛日斬是忍界史上實際執掌火之國最高權力時間最長的火影，也是最長壽的火影。若干年后，此時的日斬已進入老年時期，宇智波一族因對村子的不滿而決定在木葉發動政變，日斬與團藏等木葉高層意識到，不能讓宇智波發動政變。日斬意識到，警務部隊不能拘泥于一族之人，應該廣泛招收人才，為了村子的將來，必須適材適所才行，隨后建立新的警務部隊，日斬將團藏的根與他的暗部成員一起調到了警務部隊。十二年后，在第三場中忍正式考試中，日斬特意邀請了盟友風之國砂隱村的第四代風影一同觀賞這場這場淘汰賽，并設席于其旁。期間由并足雷同擔任日斬的護衛，由于宇智波佐助為趕來參加考試，日斬多次推遲考試時間后佐助仍未來參加，隨后日斬決定取消其資格，但因“第四代風影”的勸阻，日斬打消了此念頭。然而日斬卻沒發現，此時的第四代風影只是大蛇丸變化所為....大蛇丸瞄準我愛羅進入暴走狀態時，利用音隱及砂隱村向木葉隱村發動攻擊。“風影”和他的部下把第三代火影捉到桔梗城樓之上，風影亦露出他的真面目，原來就是自己的學生——大蛇丸。大蛇丸的部下“音忍四人眾”更在城樓上結出“四紫炎陣”，把大蛇丸及第三代火影圍起來，作為他們戰斗的地方，而結界所生之火焰令木葉暗部無法進入。第三代知道要逃出此陣不是一件容易的事。大蛇丸在對戰前曾一度流下淚來，第三代認為殺害老師的他還是會傷心，大蛇丸則聲稱只是打呵欠才流淚，令在場的卡卡西、阿凱和暗部傻眼，隨后向第三代火影發出挑戰。在激戰中，第三代使用“忍術·瓦片手里劍”攻擊大蛇丸，但輕易被大蛇丸躲過，對方立即反擊、以“潛影蛇手”襲擊他；不過這只是他的“土替身”。第三代之后以“土遁·土流大河”、“土遁·土龍彈”及“火遁·火龍彈”襲擊大蛇丸，但大蛇丸不是泛泛之輩，雖然不敢再輕視第三代，但亦揚言自己不過這么簡單被解決。大蛇丸要求第三代認真決戰來做個了斷，第三代亦“應邀”脫去火影制服，顯露其忍者戰裝。不過，就在第三代使用“手里劍影分身之術”之時，大蛇丸以穢土轉生的形式將初代火影與第二代火影復活，他們的意志被完全抹殺，被迫參加戰斗，二人無法發揮原本的實力。在戰斗過程中，初代火影與二代火影一同奔向日斬，與日斬展開體術攻擊，但被日斬擊開，之后，日斬使用“火遁·火龍炎彈”從口中吐出火焰向兄弟二人撲面而來，面對火遁的攻勢，第二代火影使用水遁·水陣壁從口中猛烈噴出如海浪一般的水之墻，抵擋住日斬的火遁攻擊！緊接著，第二代火影雙手合十后，使用水遁·水沖波在一瞬間憑空召喚出猶如龍卷風般快速旋轉上升的水，之后水猶如瀑布一般擴散并向下沖擊日斬，日斬則使用土遁·土流壁筑成巨巖阻擋洪水；但就在從巖石返歸城樓之際，先后被初代火影拳打腳踢后被二代火影強行拖入水中，在掙脫下才逃回土壁上面。二代火影使用水遁·水斷波射出多支水柱擊潰土壁，日斬再度落在城樓之上。此時初代火影使用木遁秘術·樹界降誕從地上快速生長出多棵樹木，樹木連根拔起，在一瞬間制造出一片森林，并且樹枝牢牢的捆綁住日斬的雙手與雙腳。日斬無法解開樹枝的纏繞，于是以“通靈”召喚出通靈獸“猿猴王”猿魔，并令其化為“金鋼如意棒”斬斷纏繞著的樹枝。得到通靈獸“猿猴王”猿魔的協助，日斬使用其化成的“金鋼如意棒”作為武器，跟大蛇丸從口中拿出的“草薙之劍·空之太刀”對戰，雙方打得一度不分勝負。但隨即初代與第二代紛紛來犯，他沒法同時對戰三人，只好在初代及二代肢體上留下引爆符，直接被大蛇丸踢飛。大蛇丸一度走近被打到城樓面上的第三代，稱對其表示失望，第三代亦一度因為想起童年的大蛇丸而流淚起來。但不久日斬重拾戰意，以敏捷的身手攻擊大蛇丸，猿魔亦從如意棒中把手伸出、企圖勒死大蛇丸。大蛇丸及時化為泥濘躲避猿魔的攻擊，并向日斬展示自己臉皮底下的第二真面目--就是利用“不死轉生”、而成功侵占肉體的年輕女忍者面孔。大蛇丸表示這只是他第二次轉生的容器，而下一個目標就是擁有寫輪眼的宇智波佐助。日斬引爆初代及第二代身上的引爆符，以順利阻止兩者的攻擊，然而他們“穢土轉生”的肉體可立即修補過來。修復身軀后的兩名火影，即對愛徒繼續攻擊。初代使用木遁術欲再抓擊日斬，但幸虧猿魔化成“金鋼牢壁”及時保護他。初代亦使用“幻術·黑暗行之術”，將日斬封鎖在黑暗環境當中，并對日斬展開攻擊。由于此時的日斬年邁體衰，實力已不如全盛時期這么厲害，因此，日斬只好使用禁術尸鬼封盡，隨后，日斬使用兩個影分身將初代火影和二代火影封印，由自己的本體封印大蛇丸，但由于在封印過程中，日斬不幸被大蛇丸操縱草錐劍從背后插入，迫使日斬無力將大蛇丸的靈魂抽出，因此日斬決定利用死神將大蛇丸雙手廢掉，使大蛇丸永遠不能結印以使用忍術。日斬對大蛇丸痛斥道：“你沉溺于忍術，為忍術而自傲，這樣的懲罰才最適合你，我要奪走你所有的術。”在第四次忍界大戰中，大蛇丸獲取漩渦一族收納堂的死神面具，切開腹部釋放了被死神吞掉的靈魂，恢復了雙手，利用佐助體內的四個白絕分身作為活體祭品，以穢土轉生的形式復活了歷代火影，期間日斬向佐助講述了他所知道的有關宇智波鼬、宇智波一族和木葉村的一切，在講述完一切之后，佐助決定守護木葉，于是日斬與其他三位火影一同趕赴前線戰斗。日斬奔赴戰場后，與其他三位火影聯合發動四赤陽陣封住十尾；而此時的十尾釋放出一顆尾獸玉，企圖破壞結界，三代火影已提高警惕做好準備，成功防御了十尾的尾獸玉攻擊，使十尾自食苦果。隨后日斬自豪的笑了，看到鳴人佐助小櫻三人，讓日斬想起了自己的弟子大蛇丸、自來也、綱手，隨后，日斬宣稱，新時代來臨了，讓鳴人佐助小櫻盡管沖。此時帶土使用六道十尾柩印將十尾吸收在自己的體內，形成球體狀，緊接著球體破碎。帶土成功變成十尾人柱力，打破了柱間的明神門，利用背后紅色的火焰形成的手扯碎了四赤陽陣。隨后日斬觀賞了第二代火影大人發明的互乘起爆符，因為日斬清楚二代火影大人這招的威力，所以告誡水門快跑。為了分析帶土的出招和能力，日斬使用大型手里劍影分身獨自一人對抗十尾人柱力模式的宇智波帶土，不幸被帶土使用陰陽遁球體擊碎上半身，后自行恢復。此時的帶土已經發動無限月讀，神樹的根莖瘋狂地生長亂竄，所到之處忍者聯軍的查克拉都被吸走，在千鈞一發之際，日斬使用如意金箍棒打斷神樹分裂體的樹根，救出險些被十尾吸盡查克拉的鳴人。隨后日斬通過第二代火影的飛雷神術來到忍者聯軍的戰場。日斬與大蛇丸聯手對抗神樹分裂體，師徒二人先利用大蛇丸潛影蛇手纏繞住神樹分裂體，之后日斬使用金箍棒將神樹打斷。經過眾人不懈的努力，十尾人柱力帶土終于被擊敗了。之后，日斬與忍者聯軍聯手對抗使用木人之術的阿飛，在緊要關頭，日斬使用五遁大連彈術抵消了阿飛的攻擊，保護了忍者聯軍。在宇智波斑發動無限月讀后，由于是穢土轉生之軀的猿飛日斬和其他三位火影并沒有受到影響。日斬原本打算用手扯斷包裹著中了無限月讀人們的樹藤，然而卻沒有一個人醒來，而且很快又有新的樹藤纏了上來。隨后日斬察覺到鳴人他們戰斗的地方有異樣決定與其他三位火影一同前往查看。為弄清斑的死因，第二代火影打算利用斑的下半身使用穢土轉生，以此逼問斑當前的戰況，但因活祭品的問題而被初代火影否定，隨后四位火影嘗試別的辦法，當初代火影觸摸到失敗的斑的下半身時，六道仙人留下的查克拉出現，四位火影見到了六道仙人。在大筒木輝夜被封印后，與六道仙人以及其他16位已逝去的五影們共同使出通靈之術，將第七班、九只尾獸以及瀕死狀態的宇智波斑從始球空間轉移回忍者世界。之后由六道仙人解除穢土轉生，靈魂回歸凈土。木葉隱村的第三代火影，在第一次忍界大戰結束后不久繼任。精通五種查克拉屬性的忍術，享有“忍術教授”的稱號。是一位受到村子眾人愛戴、領導能力優秀的杰出忍者，挺身而出守護著村子。雖然自身實力很強，但對人總是過于寬容，并因此造成了不可挽回的事。