五影會談期間，“面具男”宣告第四次忍界大戰開始，在五代目火影綱手蘇醒后，五大國正式結盟，第四次忍界大戰正式拉開序幕。由于八尾、九尾人柱力的重要性，因此必須受到安全保護。為確保鳴人安全，大和與邁特凱、山城青葉陪同鳴人前往云隱龜島，并與云隱上忍基、八尾人柱力奇拉比會面。后協同抓捕潛藏在大刀鮫肌中的干柿鬼鮫。鬼鮫被凱的體術奧義打敗并被俘虜，但由于其最后拼死一搏而未能防止鳴人所在地的情報泄露。在龜島轉移過程中，被敵方藥師兜所開發的萬蛇二代成功追蹤，龜島受穢土轉生迪達拉的粘土爆破影響而翻轉，大和使用樹界降誕托住了翻轉掉落的眾人和島上動物。為查明龜島事件原因外出查探而不慎落入藥師兜之手并被對方使用特殊毒素抑制了木遁之力。被控制在外道魔像中，用于強化白絕，由于其繼承了初代的細胞，大和被抓后安插在外道魔像中以細胞之力來強化白絕。宇智波斑發動無限月讀后，與三代目火影和忍者聯軍對峙許久的有著漩渦狀臉和身體的白色絕展開身體，其包裹著的人正是受控制的大和。大和不幸中了無限月讀。后大和隨著無限月讀的解除而獲救。所有剩余白絕則風化、裂解而死。第四次忍界大戰也以忍者聯軍的勝利為結束。

　　而鳴人是四代火影波風水門和第二任九尾人柱力漩渦玖辛奈的兒子。玖辛奈預產時，因為女性人柱力在懷孕期間封印會減弱，于是三代火影將產房布置在村外，并由嚴密的結界和眾多暗部保護，同時水門也在身邊陪護，確保封印不被解開。玖辛奈有驚無險地生下鳴人，水門為此高興流淚，但一個自稱為“宇智波斑”的神秘“面具男”突然現身，用卑鄙的手段強迫水門帶著救下來的鳴人用飛雷神之術離開玖辛奈身邊，而玖辛奈的封印尚未修復?！鞍摺庇脤戄喲劭刂凭盼矝_破封印并將尾獸抽出，隨即操縱九尾攻擊玖辛奈，玖辛奈被水門救下。將極度虛弱的玖辛奈帶回家，便急忙與“斑”交戰并將其擊退。玖辛奈用查克拉鎖鏈勉強將九尾捆住并制造結界，但卻因身體已經達到極限而吐血，并準備用僅存的查克拉跟九尾同歸于盡。最終水門做出了自己的選擇：犧牲自己的性命，由自己來封印九尾，并將九尾陽性查克拉以及自己和玖辛奈最后的查克拉一并封印在鳴人身上，讓夫妻倆都能夠在鳴人體內伴著鳴人成長，并設定封印程序使他們能在最關鍵最危急的兩個關頭給予鳴人幫助。玖辛奈強烈反對水門的做法，認為他不應該就這樣犧牲自己并且還讓鳴人從小就背負如此沉重的負擔，而是應當活下去撫養和教導鳴人成長。水門闡述自己的想法，說服了玖辛奈。九尾發覺水門的意圖，趁玖辛奈虛弱之際要殺死鳴人，但被水門夫婦拼死擋下。玖辛奈在臨終之際含淚對鳴人訴說愛意。而這第一次對孩子的愛的叮嚀，對初為父母的他們而言卻也成為了唯一一次。最后九尾被封印，水門夫婦壯烈犧牲，去世前玖辛奈將鳴人托付給了三代火影。盡管水門夫婦臨終前留下遺言，希望木葉村民把鳴人視為村子的英雄，但出于保密，除三代和少部分了解內情的村民外，鳴人的身世并未對外公布，連鳴人本人也不知道。村子里的大部分人都將鳴人視為九尾的化身，紛紛對他冷眼相待，鳴人從小在孤獨中成長。他一直想要得到別人認可，因此他經常在村內搞惡作劇，吸引別人注意。他的惡作劇甚至嚴重到在木葉的火影巖上涂鴉。鳴人與佐助、櫻為木葉隱村忍者學校的同期學員。在第三次畢業考試中失敗。監考老師水木以讓他通過測試為理由，利用鳴人去偷竊禁術卷軸，但陰謀被伙伴伊魯卡識破，拼死前去解救鳴人。鳴人學會禁術卷軸中的多重影分身之術擊敗水木。伊魯卡老師認可他以此通過考試畢業，鳴人與同屆8名畢業生正式成為下忍，三人后被分配到卡卡西所帶領的第七班。在進行鈴鐺演習過程中，他們各自為戰，最終落敗。之后佐助領悟到老師要他們有團結精神，打破卡卡西的規則喂鳴人吃飯，終于通過了生存測試。三人正式成為下忍后，一向從事的都是D級任務，如找寵物、清潔河道等，鳴人本身亦有怨言。終于他們獲得護送重要人物的C級任務，其內容就是要安全護送橋梁建筑師達茲納先生返回波之國。

　　在卡卡西的帶領下，他們陪同達茲納出發。但途中遇上來自霧隱村的敵人，鳴人因從未有實戰經驗，心有恐懼，手背中毒；相反佐助及櫻表現鎮定。鳴人于是通過劃破手背放毒來表明決心。之后他們遇上更強的敵人——叛忍桃地再不斬。當卡卡西被再不斬以水牢術困住時，鳴人與佐助配合使用佯攻戰術吸引再不斬的注意力，解開了對卡卡西的束縛?？ㄎ鲹魯≡俨粩睾?，指導鳴人、佐助和櫻如何控制查克拉。鳴人和佐助互相競爭，最后均能爬到樹頂。鳴人他們寄宿在波之國伊那利家里；同時他認識了一名神秘少年。不久，再不斬帶著擁有血繼限界的少年白再度出現，向第七班復仇。白與佐助交手。此時鳴人打敗卡多派來綁架伊那利一家的兩名手下后，匆忙趕到的他卻魯莽地沖進了白的陷阱。佐助唯有利用剛開啟的寫輪眼應付白的行動，同時掩護受重傷的鳴人。白利用這一弱點，攻擊鳴人使佐助露出破綻。佐助明知是計，卻用自己的身體掩護鳴人，身受重傷倒下。鳴人誤以為佐助被殺，憤怒之下使出九尾的力量擊敗白。白的面具脫落，鳴人才知道他原來是先前所認識的那位少年。白承認自己輸了，請求鳴人殺掉他；而白感到再不斬處于危險中，向鳴人道歉并離去，并為再不斬擋了卡卡西的致命一擊。當鳴人得知白的死訊后，向看似冷漠的再不斬講述了白對他的忠誠和情誼，讓再不斬這個鐵血之人流下了眼淚。再不斬因此犧牲了自己的性命，反過來把作惡多端的卡多殺死。而佐助不久亦從昏迷狀態中蘇醒過來。第七班順利完成任務，準備返回木葉。達茲納為感謝鳴人相助，把新橋梁命名為“鳴人大橋”。第七班返回木葉又執行了一些瑣碎的任務后，木葉準備舉行中忍考試。鳴人、佐助及櫻三人最終亦決定參加。第一輪是筆試，鳴人雖然一題也不會做，但還是堅持留了下，通過了考官森乃伊比喜的考驗。第二輪是生存試練，在死亡森林內與其他考生爭奪用來晉級的卷軸。第七班途中遇上偽裝成草忍考生、已叛離木葉的大蛇丸。佐助對大蛇丸有些害怕，鳴人用激將法使佐助振作起來。但實力懸殊，佐助被大蛇丸在脖子上留下天之咒印，并暈了過去。鳴人亦中大蛇丸的五行封印，九尾查克拉被封印起來而昏迷過去。櫻只得自行照顧佐助及鳴人。三人恢復之后，又繼續考試，但時間所剩無幾。幸得藥師兜前輩指點，擊敗三名雨忍成功奪取卷軸過關。第三場考試分預賽及淘汰賽。鳴人的預賽對手是犬冢牙和赤丸。牙的秘術一度使鳴人處于下風；但鳴人卻用計令牙誤傷赤丸，又因突然放了一個屁，嚴重影響牙的進攻，用自創的體術打敗了牙。賽后，鳴人受到“三忍”之一自來也的幫助，解除五行封印，又學會了控制查克拉和通靈之術。進入淘汰賽，鳴人遇上有“天才”之稱的日向寧次，被寧次的攻擊封住穴道而使不出任何查克拉，但因賽前得到指點，釋放九尾的查克拉擊敗寧次，獲得全場歡呼。之后砂忍及音忍發動襲擊，兜竟也是大蛇丸的部下。佐助急于追趕我愛羅，卡卡西命令鳴人等人務必阻止佐助胡亂行動。我愛羅開始化身守鶴，打倒了佐助與櫻。鳴人拋開恐懼與我愛羅交戰并將其壓制，后來我愛羅進一步化成完全體的“砂之守鶴”，鳴人亦通靈出蛤蟆文太，再組合變身為九尾妖狐，控制住守鶴。鳴人把正沉入睡眠中的我愛羅撞醒，守鶴力量被壓制起來。最后鳴人一拳打倒我愛羅。二人雙雙倒地，鳴人在對話中解開了我愛羅一直以來的心結。櫻及佐助獲救，我愛羅等人也撤離木葉。眾人回到木葉后，卻收到三代在與大蛇丸的對決中犧牲的噩耗。

　　火影位置空缺。自來也帶鳴人尋找綱手，并嘗試教鳴人“螺旋丸”。綱手原本瞧不起鳴人，對鳴人成為火影的理想感到可笑，后與鳴人約定若鳴人一周內學會螺旋丸，就把項鏈給他。鳴人為實現約定而努力修煉。在三忍決戰中，鳴人舍身保護綱手，以螺旋丸重創兜。之后綱手按約定送項鏈給鳴人，把一切希望都托付在鳴人身上。事后鳴人為變強而跟隨自來也在外修行。兩年后，鳴人回歸木葉，與卡卡西、櫻重組第七班。三人收到緊急增援砂隱的任務，與千代婆婆前去營救現任風影我愛羅。中途鳴人一度中了鼬的幻術，幸被千代與櫻解除，隨后與卡卡西擊敗了鼬的分身。我愛羅被抽出尾獸而死。“曉”成員迪達拉用我愛羅的遺體挑釁鳴人。鳴人在卡卡西勸導下勉強保持冷靜，并配合卡卡西將迪達拉擊落，但在確認我愛羅已死后還是因激動而外漏妖狐外衣?？ㄎ骷泵τ米詠硪步o的符制住鳴人。迪達拉則用自爆分身逃走，卡卡西耗盡體力轉移了爆炸。千代被鳴人所表現的真摯友情感動，于是犧牲自己用轉生之術復活了我愛羅。宇智波林淵派大和暫代修養中前輩卡卡西擔任七班的新隊長，率鳴人、櫻、佐井前往天地橋，尋找大蛇丸的情報。鳴人與櫻雖對佐井的假意笑容及毒舌十分反感，但為拯救佐助，即使與不喜歡的人合作也心甘情愿。在天地橋，七班與大蛇丸和兜對峙。鳴人受大蛇丸挑釁，妖狐外衣泄露。大蛇丸與失去自我意識的鳴人展開激戰，因身體不能承受而只好撤退；鳴人亦被大和的木遁所壓制，變回人形。鳴人為自己誤傷了櫻而內疚，但同意大和所說，要不斷修煉，用自己的力量去保護身邊重要的人。

　　卡卡西構思出了鳴人專屬的短期特訓。鳴人在卡卡西和大和的幫助下開始風屬性的修煉，并以多重影分身加快效率，還向同有風屬性的阿斯瑪尋求指點。阿斯瑪在與“曉”的對戰中犧牲?？ㄎ靼研扌兄陆唤o大和、而自己負責照顧準備報仇的第十班?？ㄎ骱偷谑嘣趯稹皶浴苯嵌紩r陷入苦戰，大和及時帶鳴人等人趕到。最終鳴人用新術風遁·螺旋手里劍擊敗了角都，但右手也因新術威力過大而受創。綱手禁止鳴人再用此術。

　　為得知曉的情報，木葉派出七班和八班追捕——一個自稱為“宇智波斑”的神秘“面具男”對戰。眾人的攻擊均對其無效?！鞍摺庇谑遣辉賾賾稹ｘQ人回到木葉，得知自來也被佩恩重傷的噩耗。為此曾一度悲傷的他，在伊魯卡和鹿丸的鼓勵下再度振作。鳴人前往妙木山修煉“仙術”訓練。佩恩六道突襲木葉，得知鳴人不在村中，便用神羅天征摧毀了全村。習得仙人模式和新術仙法·風遁·螺旋手里劍鳴人緊急回到木葉，實力今非昔比，且還有多位蛤蟆的幫助。但佩恩實力也很強。鳴人辛苦打敗五個佩恩，但最終被天道佩恩抓獲。雛田為救鳴人而出被天道打傷，鳴人誤以為雛田死亡，憤怒之下爆出八條尾巴，天道用地爆天星困住鳴人。